故事从主人公漩涡鸣人的孤儿生活开始，他的父母为了保护村子，将攻击村子九尾妖狐封印到了他体内，鸣人因此受尽了村人的冷落，只是拼命用各种恶作剧试图吸引大家的注意力。好在还是有依鲁卡老师的关心，鸣人的性格才没有变得扭曲，他总是干劲十足、非常乐观。 为了让更多的人认可自己，鸣人的目标是成为火影。整个故事就围绕鸣人的奋斗、成长，鸣人的同伴们的故事，以及这个忍者世界的各种争斗和阴谋展开。
イッシュリーグ終幕後、サトシ一行はカノコタウンに戻ってリーグ戦の結果をアララギ博士に報告。オーキド博士への連絡も済ませたサトシがカントー地方への帰還を考えていたところ、アララギ博士から「白の遺跡」の話を聞くことに。その遺跡はアララギ博士の父が発見した場所で、イッシュ地方に伝わる伝説のポケモン・レシラムと関係があるという。その白の遺跡に興味を引かれたサトシは、再びアイリス、デントと共に旅立つことに。 白の遺跡を目指して船に乗ったサトシ一行は、船内でポケモンの声が分かるという不思議な青年・Nと知り合う。一方、イッシュ地方では謎の組織・プラズマ団が活動を始めていた。
