“天使之卵”架构在一个充满阴影和灰暗色彩的超现实主义世界中，剧情的主角是两个没有提及名字的少年与少女。 少女随身带着一颗神秘的蛋，她花许多的时间在某个歌德式的死城里搜集各式瓶子与手工艺品。身上背着一把十字型武器的少年在某天也随着一种神秘的机械来到这个城镇。 同时，巨大腔棘鱼的身影在城镇上方出现，城市里的人也成群的活过来开始用长枪猎捕这些鱼群。 在少女如巨穴般的瓶子中，就像个庇护所一般，里面收藏着蒐藏品。少年等少女入睡后将那颗神秘的蛋打破。 少女表现得很生气并紧跟着已经离开的少年。最后少女沉入了溪谷中死去，她口中吐出来的气泡最后都化作了一颗颗的蛋。
故事发生在名为青鞜三之宫学院的学校里，这是一所校风非常严谨的学校，崇尚男卑女尊的风气，在学校里，所有的苦活累活都是男生做的，女生天生就站在食物链的顶端。不仅如此，学校里亦拒绝聘用男教师。 天和响（岸祐二 配音）是刚刚从大学毕业的热血青年，鼓足了劲想要在教育界大展拳脚。为了付清房租，天和响必须在三之宫学院找到一份工作，在房东老太太的建议之下，他决定男扮女装，潜入学校之中。最终，天和响顺利的得到了体育老师的工作，但这只是一切的开始，等待着他的，除了无尽的问题和挑战外，还有对他虎视眈眈的校长。
